Fünf Jahre sind vergangen, seit ein Kampf zwischen den Urzeitmonstern Godzilla und Muto San Francisco verwüstete. Damals wurde die Familie Russell von einem schweren Unglück getroffen. Seitdem leben Paleo-Biologin Emma (Vera Farmiga) und Mark Russell (Kyle Chandler) getrennt. Wissenschaftlerin Emma und Tochter Madison (Millie Bobby Brown) leben nun in einem unterirdischen Labor in China, wo Emma für eine Untergrundorganisation namens Monarch arbeitet. Zusammen mit ihren Kollegen Dr. Ishiro Serizawa (Ken Watanabe), Dr. Ling (Ziyi Zhang) und Dr. Graham (Sally Hawkins) versucht sie die Jahrtausende alten Urzeitmonster zu schützen, die tief unter der Erde überwintern. Ishiro Serizawa hat einen Apparat entwickelt, der Bioakustik-Signale aussendet, um mit den schlafenden Titanen zu kommunizieren und sie so zu kontrollieren. Man will so erreichen, dass die Menschheit friedlich mit diesen Urzeitbestien koexistieren kann. Das Experiment ist nur von kurzer Dauer, denn der Öko-Terrorist Jonah Alan (Charles Dance) bricht mit seiner Truppe in die Anlage ein, entführt Emma und Madison und entwendet den Kommunikationsapparat. Es stellt sich heraus, dass Emma in Wirklichkeit mit Jonah zusammenarbeitet. Wie Jonah ist sie vom Gedanken besessen, die Titanen wecken zu müssen. Diese sollen dann die Welt, wie wir sie kennen, zerstören, damit auf den Ruinen der missglückten Menschheitsgeschichte eine bessere Welt ohne Menschen entstehen kann. Um diesen Plan in die Wirklichkeit umsetzen zu können, arbeiten Emma und ihr Team nun in der Antarktis daran, den dreiköpfigen Drachen namens König Ghidora, auch bekannt als Monster Zero, zum Leben zu erwecken. In der Zwischenzeit hat sich Emmas Ex-Ehemann Mark (Kyle Chandler) der Monarch-Organisation angeschlossen, um seine entführte Tochter zu retten und Emma daran zu hindern, unkontrollierbare Bestien auf die Welt loszulassen. Das Monarch-Team ist nicht untätig geblieben. Die Forscher haben Godzilla entdeckt, und festgestellt, dass er auf dem Weg in die Antarktis ist, wo er auf Monster Zero zusteuert.

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